הוליווד ריפורטר הודיע על מותו של ג'יימס פולי, במאי סרטי ההמשך ל"חמישים גוונים של אפור". מותו אושר על ידי נציגו שאמר כי הוא "הלך לעולמו בשנתו מוקדם יותר השבוע לאחר מאבק ארוך שנים בסרטן המוח". הקריירה שלו הייתה מגוונת, החל מקליפים מוזיקליים עם מדונה ועד לסרטי מתח מסחריים, דרמות טלוויזיוניות וסרטי רומנטיקה ארוטיים. כך דווח ב"גארדיאן"

פולי ערך את בכורתו הבימאית עם הדרמה הרומנטית "פזיז" בשנת 1984, בכיכובם של איידן קווין ודריל חנה. הייתה זו התחלה מתוחה לקריירת הקולנוע שלו כאשר הסרט זכה לביקורות שליליות והכעיס את התסריטאי כריס קולומבוס, שהתנער ממנו. הוא זכה לביקורות טובות יותר עבור סרטו הבא, דרמת הפשע "בטווח קצר", בכיכובם של שון פן וכריסטופר ווקן. באותה שנה, הוא גם החל לעבוד עם מדונה, שהייתה נשואה לפן באותה תקופה. פולי היה השושבין בחתונתם.

הוא ביים עבור הזמרת את הקליפים ל"Live to Tell", "Papa Don't Preach" ו-"True Blue" וכן את הקומדיה "מי הנערה הזו?" משנת 1987, בכיכובה לצד גריפין דאן. בשנות ה-90 הוא ביים פרק ב"טווין פיקס", דרמת המתח "התא" המבוססת על ספרי ג'ון גרישם  וסרט המתח "פחד" עם מארק וולברג וריס וית'רספון. שנות ה-2000 הוא ביים את "משחקי אמון" עם דסטין הופמן ו"זרה מושלמת" עם הלי ברי. בשנות ה-2010 היה אחראי לכמה פרקים ב"בית הקלפים" ו"ביליונס", וכן שני סרטי ההמשך של "חמישים גוונים של אפור".