במהלך מלחמת העצמאות, מונה משה דיין למפקד ירושלים, והמשפחה עברה בעקבותיו למגורי השרד בווילה לאה שבשכונת רחביה בירושלים.
ב-1949 עבדה דיין כמדריכה חקלאית במושבי העולים החדשים בפרוזדור ירושלים. היא וחוקרת הפולקלור זהרה וילבוש הבחינו במיומנות הנשים בתחומי מלאכת היד וביצירותיהן. דיין החליטה לנסות ולהפוך את העיסוק למקור פרנסה ושימור תרבותי, וביצעה בכך תפנית מההכוונה הרשמית של המדינה שניסתה לחנך את העולים לעיסוק בחקלאות. פרויקט איתור הנשים (והגברים, רובם צורפים ממוצא תימני), הדרכתן ושיווק ראשוני של יצירותיהן נקרא פרויקט "אשת חיל".
שנה לאחר מכן הקימה את חוג הידידים של המרכז הרפואי "שיבא" בתל השומר, וכיהנה במשך שנים כנשיאת כבוד של החוג.
ב-1952 עזבה את פרויקט "אשת חיל" והתלוותה לבעלה שנשלח לקורס מפקדים בכירים בבריטניה, שם החלה ללמוד אריגה וטווייה מתוך מטרה להמשיך בעבודה זו עם שובה לארץ.
שנה לאחר שובה לישראל, ב-1954, בעידוד ובתמיכה של שרת העבודה, גולדה מאיר, ושל מנכ"ל משרד ראש הממשלה, טדי קולק, הפך הפרויקט לחברת הלבשה ורקמה ממשלתית בשם "משכית", כשדיין משמשת כמנכ"לית שלה. החברה סיפקה מקומות תעסוקה למאות עובדים, בעיקר עולים חדשים, מקריית שמונה שבצפון ועד לדימונה שבדרום. בבגדי החברה ובאריגיה שולבו דוגמאות של עדות ואוכלוסיות שונות, בהם לובים, פרסים, תימנים, וגם דרוזים, בדואים ופלסטינים.
ב-1964 נקלעה "משכית" לקשיים עקב ניהול כושל וכמעט עמדה להימכר לידיים פרטיות, אלא שוועדת שרים לענייני כלכלה החליטה לשמר אותה כחברה ממשלתית.
דיין נמנתה על מקימי וראייטי ישראל ב-1967, הייתה חברת המועצה הציבורית של יש דין: ארגון מתנדבים לזכויות אדם, חברת הוועד המנהל של המרכז היהודי ערבי לפיתוח כלכלי וחברת המועצה הציבורית של קרן אברהם. ב-1970 הצטרפה לאגודת "ברית בני שם", אגודה להבנה בין יהודים וערבים, ושימשה כנשיאה במשך כ-40 שנה.
במשך עשרות שנים יסדה והייתה פעילה בארגונים רבים למען עולים חדשים, חולים והדו-קיום בין ערבים ליהודים. על מאמציה לקירוב לבבות בין יהודים לערבים קיבלה ב-1994 דוקטור לשם כבוד מאוניברסיטת בן-גוריון בנגב. בשנת תשס"ב קיבלה את פרס יגאל אלון מטעם "עמותת דור הפלמ"ח". ב-2010, קיבלה תואר דוקטור לשם כבוד מטעם אוניברסיטת חיפה.
ב-1972, כעבור 37 שנות נישואים, התגרשה רות ממשה דיין.
ב-1973 פרסמה אוטוביוגרפיה בשם "ואולי: סיפורה של רות דיין". ב-2001 הוציאה לאור את אסופת המכתבים שכתב לה משה דיין עת היה כלוא בכלא עכו, בשנים 1941-1939, בספר מופיעים גם קטעים מיומנה. על חייה של דיין ביימה דינה צבי ריקליס את הסרט התעודי "ביג מאמא", ששודר בערוץ 2 ב-2004.
דיין הוצבה במקום השביעי ברשימת מחנה של"י לקראת הבחירות לכנסת התשיעית, בהמשך הוצבה במקום ה-116 ברשימת רצ לקראת הבחירות לכנסת ה-11 ובמקום ה-89 לקראת הבחירות לכנסת ה-12, ולאחר מכן, במקום ה-107 ברשימת מרצ לקראת הבחירות לכנסת ה-13 והבחירות לכנסת ה-14, במקום ה-113 לקראת הבחירות לכנסת ה-15, במקום ה-107 לקראת הבחירות לכנסת ה-16, במקום ה-100 לקראת הבחירות לכנסת ה-17, במקום ה-92 לקראת הבחירות לכנסת ה-19 ובמקום ה-101 לקראת הבחירות לכנסת ה-21, מה שהפך אותה למועמדת הכנסת המבוגרת ביותר אי-פעם בתולדות המדינה.
לקראת הבחירות לכנסת ה-22, הוצבה במקום ה-102 ברשימת המחנה הדמוקרטי. לקראת הבחירות לכנסת ה-23 הוצבה במקום ה-108 ברשימת העבודה-גשר-מרצ, כאשר בתה יעל מוצבת במקום ה-107 ברשימה.
ב-2013 הושק מחדש המותג "משכית" לאחר שני עשורים, ביוזמת מעצבת האופנה שרון טל ותוך שיתוף פעולה מלא של דיין.
בשנת 2014 זכתה דיין בעיטור נשיא מדינת ישראל ובפרס רפפורט על מפעל חיים בקטגוריית: עשייה נשית פורצת דרך ומחוללת שינוי בחברה הישראלית.
ב-1 במאי 2014 נפטר בנה אסי דיין וב-19 בנובמבר 2017 נפטר בנה אודי דיין. ב-2017 זכתה בפרס שלמה בובליק לשנת תשע"ז, המוענק על ידי האוניברסיטה העברית בירושלים.
התרעות פיקוד העורף