כוכבו המשיך לזרוח עשורים אחרי שחייו כבו. ב-1960 הוא זכה לכוכב בשדרת התהילה ההוליוודית, וב-1999 דורג על ידי מכון הסרטים האמריקאי כאחד מ-20 כוכבי הקולנוע הגדולים של תור הזהב. שלושת הסרטים שבהם גילם את התפקיד הראשי ("קדמת עדן", "מרד הנעורים" ו"ענק") נבחרו להישמר בארכיון הסרטים הלאומי של ארה"ב - עדות לחיי המדף הארוכים של המיתוס.
לאחר שסיים את לימודיו ב-1949 דין שב לקליפורניה, בניסיון לחדש את הקשר עם אביו ועם אשתו החדשה, אך הפערים ביניהם הלכו והעמיקו. האב ציפה שבנו יהיה עורך דין, ואילו הוא חלם על במה. הוא אומנם נרשם ללימודי משפטים בסנטה מוניקה קולג', אבל עבר במהרה ל-UCLA ושינה מגמה לדרמה.
הופעתו הטלוויזיונית הראשונה הייתה בפרסומת ל"פפסי קולה" ב-1950. בינואר 1951 דין קיבל את החלטה ששינתה הכל: לעזוב את הלימודים, להמר על החלום, ולהפוך לשחקן במשרה מלאה. "אמא שלי לימדה אותי שהדמיון יכול לקחת אדם לכל מקום", סיפר פעם. "הדמיון שלי לקח אותי מאינדיאנה להוליווד. לדעתי, מסלולו של שחקן נקבע עוד לפני שהוא יוצא מהעריסה. שחקן חייב לפרש את החיים, ולשם כך עליו להיות מוכן לקבל את כל החוויות שהחיים מציעים. למעשה, עליו לחפש יותר מהחיים שמתחת לרגליו".
"האינטואיציה שלי העדיפה אותו על פני שחקנים מוכרים יותר. משהו במבט שלו, מבט חסר רסן ולא מנומס, משך אותי. הוא היה מודע מאוד ליכולות ולמראה שלו. אני זוכר שהוא היה לוקח אותי לסיבובים על האופנוע שלו ברחבי ניו יורק כדי לגרום לי לחבב אותו בזכות מי שהוא. לאחר שהכרתי את אביו, ושמעתי על יחסיהם המורכבים, ידעתי שהוא המושלם לתפקיד", הוסיף.
הסרט מתח ביקורת על התא המשפחתי, מערכת החינוך והחוק, שלא סיפקו מענה הולם לבעיותיהם של הצעירים בארה"ב במציאות מסובכת. ביקורת נמתחה בסרט גם על החברה הלא סובלנית, הדוחה אדם בגלל נטיותיו המיניות.
"ג'יימס לא היה רק שובר לבבות, הוא היה שחקן טוטאלי, מיוסר ואומלל שהכניס את כל מנעד הרגשות שלו לתוך הדמות של ג'ים", סיפר הבמאי ניקולס ריי. "היו בו ביישנות ולב שבור. ראיתי את זה וידעתי שהוא המתאים ביותר לייצג את הדור פורק העול של שנות ה-50".
הסרט, שיצא לאקרנים באוקטובר 1955, פחות מחודש אחרי מותו של דין, היה מועמד לפרס האוסקר על הסיפור הטוב ביותר, והפך למצליח ביותר מבין סרטיו של דין.
דין נהרג בטרם צילומי הסרט הסתיימו, והיוצרים נאלצו להשלים את העבודה בעזרת טכניקת עריכה מיוחדת. "ענק" הוקרן לראשונה באוקטובר 1956, וזיכה את סטיבנס בפרס האוסקר לבמאי הטוב ביותר. דין היה מועמד לפרס האוסקר לשחקן הראשי הטוב ביותר.
דין פיתח חיבה למרוצי מכוניות, רכש מכוניות מרוץ והשתתף בתחרויות מקצועיות. לאחר שהשתתף במרוץ בסנטה ברברה במאי 1955 הוא לקח פסק זמן קצר לטובת צילומי "ענק", ואחרי שסיים לצלם את הסצנות שלו רכש מכונית חדשה, פורשה 550 ספיידר (שאותה כינה "Little Bastard"), כדי לשוב למרוץ.
ב-30 בספטמבר 1955, כשהיה בדרכו להשתתף במרוץ סלינס, התנגשה מכוניתו של דין במכונית של סטודנט צעיר בקליפורניה. דין נלכד ברכבו ונפצע אנושות, ומותו נקבע טרם הגעתו לבית החולים.
הלווייתו של ג'יימס דין התקיימה ב-8 באוקטובר בכנסיית "פיירמונט פרנדס" באינדיאנה. כ-600 איש נכחו בטקס, ואלפי מעריצים הצטרפו לתהלוכה. הארון נשאר סגור כדי להסתיר את הפגיעות הקשות שנגרמו לדין.
האולפנים שהעסיקו אותו פרסמו ידיעות על רומנים שניהל עם שחקניות צעירות כדי להעצים את הפופולריות שלו בקרב נשים. "ג'יימי היה מוקד משיכה לגברים ולנשים כאחד", הסביר פעם באסט. "הוא מעולם לא הכחיש שהוא הומוסקסואל, אבל הוא גם ידע שעדיף לקריירה שלו שלא ידבר על כך בפומבי. הוא היה אחד בדורו".
"אם אדם יכול לגשר בין החיים לבין המוות, אם הוא יכול להמשיך לחיות גם אחרי מותו, אז אולי הוא היה אדם גדול", אמר דין בריאיון האחרון בחייו. "להיות שחקן טוב זה קשה. להיות אדם טוב זה אפילו יותר קשה. אני רוצה להיות שניהם לפני שאסיים". היית.